La primera mención de un órgano en la basílica es de 1506. En 1604 fue sustituido por un nuevo instrumento construido por Jean Carlier de Laon. Entre 1690 y 1700 se construyó un tercer órgano más grande. Su caja fue quizás obra de Robert de Cotte (1656-1735), arquitecto responsable de la capilla real de Versalles y de la reconstrucción, en la misma época, de la abadía de Saint-Denis.
Durante la Revolución, fue desmontado y conservado en lo que sería el Conservatorio de Artes y Oficios fundado por el abate Grégoire. Desgraciadamente, desapareció y nunca se recuperó.
En 1806, cuando Napoleón tomaba la decisión de restaurar la Basílica, se preveía reconstruir un órgano. En 1836, el arquitecto jefe de la basílica, François Debret (1777-1850), diseñó la actual caja del órgano, que fue construida por el maestro carpintero André Bouxin con tallas de Blois y Brun.
El órgano, de dimensiones considerables, consta de una torre central muy alta y de dos torretas cuadradas rematadas por pináculos cuyas galerías y frontones llevan estatuas de ángeles músicos.
Adolphe Thiers nombró un comité para elegir al organero. El joven Aristide Cavaillé-Coll (1811-1899) fue nombrado. Fue un asunto de familia (su padre y su hermano se unieron a él en la tarea) para trabajar en la construcción de un instrumento excepcionalmente fino.
Gigantesco en sus dimensiones y con un número impresionante de posibilidades de mezclas y juegos de lengüetas, el órgano iba a ser reconocido como el más fino de los órganos clásicos franceses, en la más pura tradición de los construidos por los Thierry y los Cliquots... Pero al arte del organero, todavía entonces influenciado por el estilo barroco, añadía un nuevo atractivo estético que era el precursor de los grandes órganos sinfónicos que iban a venir.
La familia Cavaillé-Coll instaló en París un lugar de trabajo, pero sobre todo un taller en la base de las torres de la Basílica, donde se realizaron los trabajos esenciales del órgano. El maestro carpintero André Bouxin y el organero Antoine Sauvage construyeron los catorce aerogeneradores y los tubos de madera. En un informe sobre el avance de las obras, fechado el 29 de marzo de 1937, Aristide Cavaillé-Coll indica que el órgano cuenta con 5 teclados y que faltan por colocar 1394 de los 5206 tubos antes de montar la caja del órgano y sus tubos frontales.
Tres años después del encargo de la construcción del órgano, el instrumento aún no estaba listo, ya que el montaje de las piezas mecánicas y la transmisión a los aerogeneradores multivalentes de las notas producidas no se consideraban satisfactorios. Fue entonces cuando Charles Spackmann Baker (1804-1879), un organero inglés, acudió al rescate con su invención de la palanca neumática, entonces aún no patentada, que se utilizaría por primera vez en Saint-Denis. La ceremonia oficial de inauguración tuvo lugar el 21 de septiembre de 1841 y marcó el ascenso a la fama de Aristide Cavaillé-Coll. En 1857, Aristide Cavaillé-Coll modificó ligeramente la composición del órgano y los fuelles se equiparon con bombas de pie.
En 1901, Charles Mutin llevó a cabo la restauración del órgano, aumentando ligeramente el número de registros hasta 69. Los trabajos de restauración fueron realizados entre 1983 y 1987 por la empresa Danion-Dargassies (en las partes mecánicas) y por Boisseau-Cattiaux (la armonía y la afinación). Se eliminaron los topes añadidos por Charles Mutin y se conservó el pedal de do. Conservado casi totalmente en su estado original, el órgano de la Basílica de Saint-Denis es sin duda uno de los más bellos de Francia. Pierre Pincemaille es el organista titular de la Catedral-Basílica desde 1987.
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